苦草-附着生物复合系统对水体磺胺降解的贡献评估.pdf

DOI：10.15928/j.1674-3075.202204140119收稿日期：2022-04-14修回日期：2023-05-26基金项目：国家自然科学基金面上项目（51779157）；基于生态化学计量学的三峡水库典型支流食物网养分循环及驱动机制研究。作者简介：龚洁，女，1981年生，副教授，博士，主要研究方向为水生态修复。E-mail:通信作者：朱利明。E-mail:苦草-附着生物复合系统对水体磺胺降解的贡献评估龚 洁1，郝森舰1，芦 川3，冯立辉4，邹曦2，朱利明2（1.武汉科技大学，资源与环境工程学院，湖北 武汉 430081；2.水利部中国科学院水工程生态研究所，水利部水工程生态效应与生态重点实验室，湖北 武汉 430079；3.中国宝武钢铁集团有限公司武汉钢铁有限责任公司炼铁分厂，湖北 武汉 430080；4.中交第二航务工程局有限公司，湖北 武汉 430000）摘要：磺胺类抗生素（Sulfonamides，SAs）在医药和养殖领域的广泛使用，造成自然水体中残留量不断增加，对水生态系统造成严重危害。了解苦草-附着生物复合体对磺胺（Sulfonamides，SN）降解效果以及苦草和附着生物对SN降解的贡献，为后期研究附着生物的定植演替规律和群落结构特征以及应用“沉水植物-附着生物复合系统”治理抗生素污染水体提供理论支撑。选择沉水植物苦草（Vallisneria natans）作为实验物种，设置P-V-（无附着生物，无苦草）、P+V-（有附着生物，无苦草）、P-V+（无附着生物，有苦草）、P+V+（有附着生物，有苦草）4种处理，开展静态模拟试验，探讨沉水植物-附着生物复合系统对磺胺的降解效果及各自的贡献。结果表明：在降解SN的过程中，P+V+处理组SN浓度由25 mg/L降至5.4 mg/L，去除率为78.4%，降解效果最好；实验13 d苦草的贡献率为94.34%，发挥着主要作用，附着生物的贡献率为5.66%，起到次要作用；丛毛单胞菌科、细胞弧菌科和腐螺旋菌科为P+V+处理组附着生物的优势类群。关键词：附着生物；磺胺；苦草；复合系统；贡献评估；降解中图分类号：Q178.1文献标志码：A文章编号：1674-3075(2023)05-0142-07水 生 态 学 杂 志Journal of HydroecologyVol.44,No.5第 44 卷第 5 期2023年9月Sep.2023磺胺类抗生素（Sulfonamides，SAs）是一种广谱抗菌的人工合成抗菌药，主要用于预防和治疗细菌感染性疾病。当前，全球每年的抗生素消费量可达10万20万t，我国是抗生素生产、使用和销售的大国，每年生产抗生素原料约 21万t（谷娇等，2021）。由于现有的污水处理工艺并不能将抗生素完全去除，导致抗生素排放到环境中并在水中经常被检测到。韩国地表水体中SAs平均检出浓度为 20g/L，德国地下水的抗生素检测中，SAs达到410ng/L（Juliana et al，2017）。水体SAs浓度升高，会对水生动物、植物和微生物产生生态毒理学效应，并通过食物链进入人体，破坏人体的免疫系统，引起“三致效应”（Cxh et al，2019）。因此，如何生态、高效地去除水环境中的SAs越来越引起人们重视。环境中抗生素的去除方法主要有物理法、化学法、生物法。基于生物法运行成本低、对环境二次污染较小的优点，使用植物修复和微生物修复技术降解水体中抗生素污染成为主流趋势（Abu-Alsoud&Bottaro，2020）。其中，植物修复和人工湿地技术早已被广泛应用于抗生素去除。已有研究发现，水生植 物 大 漂（Pistia stratiotes）、凤 眼 莲（Eichhorniacrassipes）、空心菜（Ipomoea aquatica）和水芹（Oenanthe javanica）能够去除水体中多种抗生素（Machado&Soares，2019）。Preiner等（2020）研究表明，由黑麦草（Lolium perenne）构建的植物浮床对养殖废水中的SAs去除率可达91.8%99.5%。此外，在研究人工湿地去除抗生素方面发现，芦苇（Phragmites australis）、香蒲（Typha orientalis）、香根草（Vetiveria zizanioides）和美人蕉（Canna indica）对磺胺甲恶唑（SMX）具有较高的去除率（张航俊等，2021）。目前利用微生物去除SAs多为污水处理厂的活性污泥法，王宇等（2020）研究发现，从活性污泥样品中筛选出嗜冷菌 HA-4，在最佳生长条件下对SMX进行192 h的降解，其降解率为34.3%。另有研究发现，采用两相厌氧系统处理磺胺（Sulfonamide，SN）废水，通过Ca（OH）2调节pH以及降低SO42-浓度的预处理，仪器稳定运行6个月，SAs的去除率仅为10.8%（陈蕾和ZHOU，2018）。为了提高水体中抗生素的去除效果，学者研究了沉水植物-附着生物复合系统的去除效果。Dini-2023 年第 5 期Andreote等（2015）发现，沉水植物为水体中微生物提供附着基质和栖息场所，形成生物膜，而植物-生物膜-水体交界面释放的O2和有机质等，为微生物生长提供了适宜的微环境。沉水植物与微生物协同作用，可有效抑制水体中抗生素污染。朱利明（2020）研究表明，在SN降解的过程中，光解和沉水植物-附着生物复合系统共同发挥作用。Guo等（2008）使用了活性污泥与藻类共同处理一系列典型的头孢类抗生素，去除率超过90%，且发现将藻类作为预处理手段确实有助于降解效率的提高。当前使用沉水植物-附着生物复合系统去除水体中抗生素的研究还处于起步阶段，主要集中于研究沉水植物-附着生物复合系统对于抗生素的去除效果，尚未有沉水植物-附着生物复合系统对水体磺胺降解的贡献评估以及附着微生物定植演替规律的研究。因此，本文选择水生态修复中常用沉水植物苦草作为实验物种，研究在光解、沉水植物、附着生物以及沉水植物-附着生物复合系统4种不同条件下，SN的降解效果，并通过附着微生物的添加和去除，探究其在沉水植物苦草降解SN过程中的贡献以及附着微生物定植演替规律。1 材料与方法1.1 主要试剂和仪器磺胺纯度99.8%，购于国药集团药业有限公司，其分子式为C6H8N2O2S，25 下水溶性为7.5 g/L；乙腈及磷酸购自中国伊诺凯公司，为色谱纯；其他化学药品均为分析纯。高效液相色谱为UltiMate3000（赛默飞，荷兰）。1.2 实验材料降解实验于2021年4-6月开展。苦草采集于湖北省武汉市东湖（水质基本情况如表 1），带回实验室清洗干净，移栽于塑料箱（66 cm48 cm41 cm）进行预培养15 d。选取叶长约10 cm的苦草，再次将其表面附着藻类轻轻刷洗清除，移植到6 L的玻璃标本瓶中，以透明玻璃珠作为固定基质（直径为6 mm）；每个标本瓶中种植10株苦草，再次进行预培养7 d（图1）。2次预培养的营养液均是以曝气自来水配置的10%Hoagland 营养液（Chang et al，2019）。接种的附着生物来源于东湖采集的沉水植物和水底石块，将沉水植物和石块用软毛刷刷洗表面，刷洗液定容制备附着生物添加液；将附着生物添加液放置到50 mL离心管中，用磷酸盐缓冲液定容，再用液氮冷冻送检，测定附着微生物种类。表1 武汉市东湖水质状况Tab.1 WaterqualityparametersinEastLakeof Wuhancity水质指标水温/溶解氧/mgL-1pH总氮/mgL-1总磷/mgL-1氨氮/mgL-1数值25.0015.196.990.370.050.12水质指标硝氮/mgL-1磷酸盐/mgL-1叶绿素/gL-1高锰酸盐/mgL-1盐度电导率/mScm-1数值0.150.00640.333.690.200.30图1 实验装置示意Fig.1 Schematic diagram of the experimental devices1.3 苦草无菌苗的制备及验证选取上述预培养的苦草，采用软牙刷和200 mL无菌的Milli-Q水于培养皿（直径为15 cm）中对植物表面进行轻轻刷洗，重复5次；然后将苦草放置于大烧杯中，使用100 W的超声处理20 min，重复3次，每次重复更换Milli-Q水。选取最后一次大烧杯中的冲洗液接种到牛肉膏蛋白胨培养基中观察有无菌落产生。高压灭菌处理后的牛肉膏蛋白胨培养基，经过48 h预培养之后，无菌落生成（图2-a）；接种去除附着生物的冲洗液，进行无菌验证。经过48 h的培养后，牛肉膏蛋白胨培养基上未发现明显菌落（图2-b）。1.4 实验设计1.4.1SN去除实验设置对照组 P-V-（无附着生物，无苦草），和 3 个处理组 P+V-（有附着生物，无苦草）、P-V+（无附着生物，有苦草）、P+V+（有附着生物，有苦草），实验容器为 6 L 的玻璃标本瓶，每个标本瓶中加入SN浓度为25 mg/L的营养液5 L，每组 4 个重复。分别种植10株长势相近、叶长约10 cm的无菌苦草于P-V+和P+V+处理组中，以透明玻璃珠作为固定基质（直径为6 mm）；分别添加附着生物刷洗液500 mL于P+V-和P+V+处理组中。实验在室内环境中进行，室内温度为（302），光照龚 洁等，苦草-附着生物复合系统对水体磺胺降解的贡献评估1432023 年 9 月水 生 态 学 杂 志第 44 卷第 5 期强度为4 000 lx，光照比为12 h:12 h。实验周期为13 d，每2 d测定水体SN浓度，并且在实验结束时，记录植物的叶长、根长、相对生长率（RGR）及水体中溶解氧（DO）的变化。图2 预培养48 h后（a）和接种冲洗液48 h后（b）的培养基Fig.2 Medium after preculture for 48h（a）and afterinoculation of rinse solution for 48h（b）1.4.2 复合系统对SN降解的贡献评估 设置2个处理组，P-V+（无附着生物，有苦草）和P+V+（有附着生物，有苦草），每个处理组 4 个重复。实验容器为6 L的玻璃标本瓶，每个标本瓶中加入SN浓度25 mg/L的营养液5 L，分别种植10株长势相近、株长约10 cm的无菌苦草于P-V+和P+V+处理组中，添加附着生物刷洗液500 mL于P+V+处理组中。实验在室内环境中进行，室内温度为（302），光照强度为4 000 lx，光照比为12 h:12 h。实验周期为13 d，每2 d测定水体SN浓度，每3 d超声分离苦草表面的附着微生物，将之放置到50 mL离心管中，用磷酸盐缓冲液定容，液氮冷冻送检，用16S rDNA高变区测序测定附着微生物种类。1.5 指标测定水温、溶解氧（DO）、酸碱度（pH）、盐度（SAL）以及电导率采用YSI ProPlus手持式多参数水质分析仪测定。现场采集水样带到实验室测定总氮（TN）、总磷（TP）、氨氮（NH4+-N）、硝氮（NO3-N）、磷酸盐、叶绿素和高锰酸盐。附着微生物种类采用16S rDNA高变区测序测定。采用高效液相色谱法（HPLC）对SN进行检测，样品经玻璃标本瓶中取出，取1 mL过0.22m水系膜与1.5 mL进样瓶中4 避光保存，待测。色谱条件为：C18 分析柱（150 mm 4.6 mm，5m）；流动相：乙腈/磷酸=60:40（0.017 mol/L）混合后置于棕色瓶中，4 冰箱保存；流速：1.0 mL/min；紫外检测波长：259 nm；柱温：40；自动进样量：10L。相对生长率R的计算按照以下公式：R=W-W0W0 100%式中：W为实验结束后（13 d）的苦草生物量（g），W0为实验初始阶段（0 d）的苦草生物量（g）。1.6 数据的统计分析运用 EXCEL 2020进行数据预处理，数据间的显著性差异采用单因素方差分析，用 SPSS19.0 软件进行分析，在进行方差分析前，对数据进行了方差齐性分析和正态分布分析，若方差齐性，选择 LSD 检验，反之使用 Dunnetts 检验（P0.05）。所有数据以MeanSD 表示。所有作图使用 origin9.0 软件。2 结果与分析2.1 不同处理条件下苦草及水体指标的变化在 SN 胁迫下，苦草生物学指标发生明显变化（图3）。13 d时，P+V+处理组的叶长显著大于P-V+处理组（P0.05）。由图3可以看出，P+V+处理组的苦草相对生长率显著大于P-V+处理组（P0.05）。不同的字母表示两组之间具有显著性差异（P0.05）图3 各处理组苦草的生物学指标变化Different letters represent significant difference between treatments(P0.05)Fig.3 Changes in the biological indices of Vallisneria natans in each treatment group叶长/cmLeaf length根长/cmRoot length相对生长率/%relative growth ratio05101520013时间/dTime(a)P-V+P+V+0123456013时间/dTimeP-V+P+V+处理组Treatment group020406080(b)(c)1442023 年第 5 期不同处理条件下各处理组DO的变化如图4。与第1天相比，13 d时各处理组DO显著降低（P0.05）。7、9、11、13 d时，P+V+和P-V+处理组DO存在着显著性差异（P0.05）；7、11、13 d时，4个处理组DO存在着显著性差异（P0.05）。在不同处理条件下，各处理组SN浓度发生明显变化（图5）。与第1天相比，13 d时各处理组SN浓度显著降低（P0.05）；7、9、11 d时，4个处理组SN浓度存在显著性差异（P0.05）。溶解氧/mgL-1Dissolved oxygen时间/dTime024681012235791113不同的字母表示两组之间具有显著性差异（P0.05）图4 不同处理组水体溶解氧的变化Different letters represent significant differencebetween treatments(P0.05)Fig.4 Variation of dissolved oxygen in differenttreatment groups磺胺浓度/mgL-1SN时间/dTime0513579111310152025不同的字母表示两组之间具有显著性差异（P0.05）图5 不同处理条件下各处理组SN浓度的变化Different letters represent significant differencebetween treatments(P0.05)Fig.5 SN concentration in the differenttreatment groups2.2 复合系统对SN降解的贡献评估苦草无菌苗及苦草-附着生物复合系统的SN去除率如图6。与第1天相比，13 d时各处理组SN去除率显著提高（P0.05）。7、9、11 d时P+V+处理组SN去除率显著大于P-V+处理组（P0.05）。磺胺去除率%SN removal rate时间/dTime020135791113406080100不同的字母表示两组之间具有显著性差异（P0.05）图6 不同处理条件下各处理组SN去除率Different letters represent significant differencebetween treatments(P0.05)Fig.6 Removal rate of SN for differenttreatment groups沉水植物和附着生物对SN降解的贡献率如表2。实验前5d，沉水植物的贡献率为100%；7、9、11、13d时，沉水植物的贡献率为89.26%、79.96%、82.68%、94.34%，附着生物的贡献率为10.74%、20.04%、17.32%、5.66%。表2 沉水植物和附着生物对SN降解的贡献率Tab.2 Contribution of V.natans and epiphytesto SN degradation种类沉水植物附着生物贡献率/%1 d10003 d10005 d10007 d89.2610.749 d79.9620.0411 d82.6817.3213 d94.345.66附着生物的主要种类及相对丰度见表3。在整个演替过程中，处理组附着生物种群随着时间推移逐渐变化；0 d时，丛毛单胞菌科、黄杆菌科和红环菌科相对丰度较高，为优势类群，而细胞弧菌科和腐螺旋菌科相对丰度较低（表3）；在012d时，黄杆菌科、红环菌科和嗜甲基菌科相对丰度逐渐降低；丛毛单胞菌科、细胞弧菌科和腐螺旋菌科相对丰度逐渐增高，成为优势类群（图7）。相对丰度%Relative abundance时间/dTime0101357911132030405060丛毛单胞菌科细胞弧菌科腐螺旋菌科黄杆菌科红环菌科嗜甲基菌科图7 附着微生物相对丰度变化Fig.7 Relative abundance of epiphytic organisms龚 洁等，苦草-附着生物复合系统对水体磺胺降解的贡献评估1452023 年 9 月水 生 态 学 杂 志第 44 卷第 5 期表3 附着生物的主要种类及相对丰度Tab.3 Primary species and relative abundanceof epiphytes with additive solution附着生物种类丛毛单胞菌科 Comamonadaceae黄杆菌科 Flavobacteriaceae细胞弧菌科 Cellvibrionaceae红环菌科 Rhodocyclaceae鞘脂单胞菌Sphingomonadaceae假单胞菌科 Pseudomonadaceae红杆菌科 Rhodobacteraceae噬纤维细菌科 Cytophagaceae腐螺旋菌科 Saprospiraceae红螺菌科 Rhodospirillaceae嗜甲基菌科 Methylophilaceae生丝微菌科 Hyphomicrobiaceae弯曲菌科 Campylobacteraceae甲壳虫科Chitinophagaceae黄单胞菌科 Xanthomonadaceae草酸杆菌科 Oxalobacteraceae根瘤菌科 Rhizobiaceae冷杉科 Cryomorphaceae柄杆菌科 Caulobacteraceae独角兽科 Solibacteraceae相对丰度/%0 d31.9531.382.4418.381.250.960.931.100.763.844.391.094.370.850.761.010.520.470.520.3412 d54.187.9219.562.193.341.114.783.814.063.031.432.481.211.010.791.010.851.040.540.723 讨论3.1 附着生物对SN降解的贡献本研究发现在 SN 胁迫下，相比较 P-V+处理组，P+V+处理组的苦草叶长和相对生长率显著增加（P0.05）（图3）。叶片是植物进行光合作用的重要场所，在受到其胁迫时，植物体内叶绿素酶活性受影响，进而抑制或停止植物的光合作用，影响植物生长（Yao et al，2017）。此外，Shahryari等（2018）发现在降解有毒有机物时，微生物是主要的贡献者之一；微生物在特定环境下通过新陈代谢产生酶等物质，直接或者间接修饰改变抗生素的结构从而使其失活。滕应等（2021）研究土壤中有机复合污染物微生物组转化机制与调控原理，发现在有机物水体中，附着生物能够在植物的根系部位产生微生物膜进行保护，在一定程度上降低对植物生长的毒害。因此，在高浓度SN的胁迫下，P+V+处理组由于附着生物的存在，可能会降解部分的SN，降低SN对于苦草的毒害作用，从而减少对苦草生长的抑制。3.2 复合系统对SN的降解效果及贡献本研究发现在不同处理条件下，4个处理组DO存在着显著性差异（P0.05），P+V+和P-V+处理组DO显著大于其余2个处理组（P0.05）（图4）；实验结束后相比较其他3个处理组，P+V+处理组SN浓度变化更加显著（P0.05）（图6）；13 d时，沉水植物的贡献率为94.34%，附着生物的贡献率为5.66%。施文杰等（2019）研究表明，植物会分泌蛋白质和脂肪酸提供给附着生物作为碳源利用，减少了有机污染物对微生物的诱导，进一步降低其对有机污染物的降解能力。另外，高琦等（2019）研究发现，附着生物的贡献率较低可能跟采集附着生物的环境有关，采集水体中SN浓度很低，并不利于具有高效SN降解能力的微生物群落的富集和生长，导致对实验水体中SN的降解能力较低。Dini-Andreote等（2015）研究发现环境微生物降解有机污染物的过程存在众多影响，需要筛选出特异性微生物种类降解专门抗生素。本实验接种来自武汉市东湖的附着生物，由于东湖水质良好（表1），未能通过环境筛选出去除SN的特异性微生物，在本实验初期的前5 d，附着生物在SN的胁迫下存在着“筛选”的过程；才会出现P-V+和P+V+处理组SN去除率无显著性差异（P0.05）。可见在降解SN的过程中，苦草发挥着主要作用，附着生物起到次要作用。在SN的胁迫下，丛毛单胞菌科、细胞弧菌科和腐螺旋菌科具有较强耐受性，逐渐成为优势类群（图7）。王乔等（2020）研究发现睾丸酮丛毛单胞菌促进PAHs降解，使羊草根际细菌丰富度、多样性以及细菌与PAHs的相关性发生改变，并且提高了羊草根际1462023 年第 5 期PAHs的降解潜力。邱广斌等（2013）研究发现弧菌科细菌对江水中的药物残留具有很好的耐受性。本研究对后期研究附着生物的定植演替规律和群落结构特征以及应用“沉水植物-附着生物复合系统”治理抗生素污染水体提供理论支撑。参考文献陈蕾,ZHOU 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different depths of aquifers:A case study at Jianghan Plain,central ChinaJ.Ecotoxicology and Environmental Safety,135:236-242.（责任编辑 郑金秀）龚 洁等，苦草-附着生物复合系统对水体磺胺降解的贡献评估1472023 年 9 月水 生 态 学 杂 志第 44 卷第 5 期Sulfonamide Degradation in Water by the Vallisneria natans-epiphyte ComplexGONG Jie1,HAO Senjian1,LU Chuan3,FENG Lihui4,ZOU Xi2,ZHU Liming2（1.School of Resources and Environmental Engineering，Wuhan University of Science and Technology，Wuhan 430081,P.R.China;2.Key Laboratory of Ecological Impacts of Hydraulic-Projects and Restoration ofAquatic Ecosystem of Ministry of Water Resources,Institute of Hydroecology,Ministry of Water Resources&Chinese Academy of Sciences，Wuhan 430079,P.R.China;3.China Bao Wu Stell Group Corporation Limited,Wuhan Iron and Steel CompanyLimited Ironmaking Branch,Wuhan 430080,P.R.China;4.CCCC Second Harbor Engineering Company Ltd.,Wuhan 430000,P.R.China）Abstract：Extensive application of sulfonamides(SAs)in the aquaculture industry has increased residual SAs in natural waters and damaged aquatic ecosystems.In this study,the submerged plant Vallisneria natans was selected for study and we explored the degradation of sulfonamide(SN)by theV.natans-epiphyte complex and analyzed the relative contributions of V.natans and epiphytes byadding and removing epiphytes.V.natans and the epiphytes for the experiment were collected fromEast Lake of Wuhan City,and four treatments were set:P-V-(no epiphytes,no V.natans),P+V-(epiphytes,no V.natans),P-V+(no epiphytes,V.natans)and P+V+(epiphytes,V.natans).The experiment was conducted in glass bottles with 5L of water at a SN concentration of 25 mg/L,withfour repetitions of each treatment.Ten V.natans,with leaf length of 10 cm were planted in each P-V+and P+V+trial.The test duration as 13 d,and the SN concentration and DO of each treatmentwas determined every two days.Leaf length,root length and the relative growth rate of V.natanswere recorded at the end of the experiment.SN degradation was most complete in the P+V+treatment group with a decrease from 25 mg/L to 5.4 mg/L(78.4%removal)and V.natans contributed94.34%to SN degradation,while epiphytes contributed only 5.66%.Comamonadaceae,Cellvibrionaceae and Saprospiraceae were the dominant epiphyte groups in the P+V+treatment group.These results improve our understanding of SN degradation by the V.natans-epiphyte complex,clarify therelative contributions of V.natans and epiphytes and provide data on colonization succession and epiphyte community structure,and on the application of submerged macrophyte-epiphyte complexes forremoval of antibiotics from aquatic ecosystems.Key words：epiphytic bacteria;sulfonamide;Vallisneria natans;compound system;contribution assessment；degradation148