叶片病原真菌对植物物种共存的影响_进展与挑战_刘向.pdf

2023,31(2):22525,pages 114doi:10.17520/biods.2022525收稿日期:2022-09-13;接受日期:2022-11-27基金项目:国家自然科学基金(32001116;32201299)、甘肃省杰出青年基金(21JR7RA532)和兰州大学中央高校基本科研业务费(lzujbky-2021-ct16;lzujbky-2022-15)*通讯作者 Author for correspondence.E-mail:https:/www.biodiversity-叶片病原真菌对植物物种共存的影响:进展与挑战刘向,刘木,肖瑶*兰州大学草种创新与草地农业生态系统全国重点实验室/生态学院,兰州 730000摘要:群落内物种如何共存是群落生态学研究中最具争议的核心问题之一。根据当代物种共存理论框架,维持物种共存的机制可以分为稳定化和均等化机制。尽管植物叶片病原真菌在自然界中大量存在,但是目前尚不完全清楚叶片病原真菌如何通过稳定化和均等化机制影响物种共存。本文首先介绍了叶片病原真菌驱动同种负密度制约(稳定化机制)和“生长防御”权衡(均等化机制)促进物种共存的证据,并阐述了在群落水平抑制叶片病原真菌后物种丰富度的变化。随后,本文归纳了该领域研究中的主要挑战:叶片病原真菌在驱动物种共存过程中相较于环境因子的可能重要性更低、部分叶片病原真菌较弱的宿主专一性无法起到维持物种共存的作用,以及控制叶片病原真菌过程中各种方法均有一定局限性等问题。最后,本文论述了该研究领域未来的主要方向:不同土壤养分/气候变化条件下叶片病原真菌如何影响物种共存、叶片病原真菌与其他高营养层次生物类群的交互作用及其对物种共存的贡献、基于系统发育推断叶片病原真菌对植物群落构建的影响、将叶片病原真菌生活史类型纳入病原真菌影响植物物种共存的相关研究中。关键词:物种共存;物种多样性;叶片病原真菌;负密度制约;稳定化机制;均等化机制刘向,刘木,肖瑶(2023)叶片病原真菌对植物物种共存的影响:进展与挑战.生物多样性,31,22525.doi:10.17520/biods.2022525.Liu X,Liu M,Xiao Y(2023)The effect of foliar fungal pathogens on plant species coexistence:Progress and challenges.Biodiversity Science,31,22525.doi:10.17520/biods.2022525.The effect of foliar fungal pathogens on plant species coexistence:Progress andchallengesXiang Liu,Mu Liu,Yao Xiao*State Key Laboratory of Herbage Improvement and Grassland Agro-Ecosystems/College of Ecology,Lanzhou University,Lanzhou730000ABSTRACTBackground&Aims:Understanding how species coexist is a core question in community ecology that has longintrigued ecologists.Under the contemporary coexistence theory,the mechanisms that promote species coexistence arecategorized into stabilizing and equalizing mechanisms.However,we know little about how foliar fungal pathogensaffect stabilizing and equalizing mechanisms,despite being abundant and important.Progresses&Challenges:In this review,we briefly introduce the experimental evidence of how foliar fungal diseasespromote plant species coexistence through conspecific negative density dependence(via stabilizing mechanisms)andgrowthdefense tradeoffs(via equalizing mechanisms),as well as how community-level foliar fungal pathogen removalaffects plant species richness.We then discuss controversies surrounding this topic.These controversies mainly focusedon the relative importance of foliar fungal pathogens in driving species coexistence compared to other factors,hostspecificity of foliar fungal pathogens,and methodological issues in related studies.Prospects:We highlight some open questions for future studies on this topic,including how climate change and soilnutrients affect the relationship between foliar fungal pathogens and species coexistence,the interactions betweenfoliar fungal pathogens and other high trophic biomes impact upon species coexistence,inferring the effects of foliarfungal pathogens on plant community assembly based on phylogeny,and incorporating plant life histories into综述刘向等:叶片病原真菌对植物物种共存的影响:进展与挑战2023年|31卷|2期|22525|第2页related studies.Key words:species coexistence;species diversity;foliar fungal pathogens;negative density dependence;stabilizingmechanisms;equalizing mechanisms群落物种共存机制是群落生态学研究中最核心的内容,也是最具争议性的话题之一(Clements,1916;Gleason,1926;Tilman&Pacala,1993;Hubbell,2001;周淑荣和张大勇,2006;朱璧如和张大勇,2011;Ricklefs,2015;储诚进等,2017;于文波和黎绍鹏,2020;王少鹏等,2022)。经典的生态位分化理论强调确定性过程在维持物种共存中的作用,认为生态位分化是物种共存的重要前提(Gause,1934;MacArthur&Levins,1967)。但是,上述确定性过程在解释物种较为丰富的热带雨林、高寒草甸和浮游生物群落时陷入了困境(Hutchinson,1961)。以Stephen Hubbell为代表的学者所提出的中性理论假定同一营养级物种所构成的群落中不同物种的不同个体在生态学上等价,物种多度随机变化,群落中共存物种的数量取决于物种分化/迁入与灭绝之间的平衡(Hubbell&Foster,1986;Hubbell,2001;周淑荣和张大勇,2006;牛克昌等,2009)。在自然生态系统中,虽然中性理论对群落物种多度分布格局具有一定的预测能力,但其前提假定往往备受质疑(McGill,2003)。随着Peter Adler等人实验工作的发表(如Adler et al,2007;Levine&HilleRisLambers,2009;Godoy&Levine,2014;Kraft et al,2015b),Peter Chesson教授提出的当代物种共存理论框架引起了生态学家的广泛关注。当代物种共存理论假定物种之间具有两类抽象化的差异:生态位差异(niche difference)和平均适合度差异(average fitnessdifference);当物种之间的生态位差异大于平均适合度差异时物种能够稳定共存(Chesson,2000)。中性理论中不同个体在生态学上等价性的前提假定,在当代物种共存理论框架中被认为是物种间生态位差异和平均适合度差异均为零的特例(Adler et al,2007)。当代物种共存理论以其包容性和一定的可预测能力,为理解生态位、竞争、负密度制约等生态学经典概念提供了切入点(Levine&HilleRisLambers,2009),并重新燃起生态学家对寻找物种共存普适性机制的热情。上述理论主要是针对同一营养级讨论物种共存机制。然而,对植物而言,高营养层次生物类群无时无刻不在影响植物的生理、生长和繁殖等过程,进而影响物种共存(Hutchinson,1959;Bever,2003;Chesson&Kuang,2008;戴冬等,2021)。例如,植物在生长过程中容易受到包括病原真菌/卵菌在内的病原生物的侵害,进而引起形态异常、功能受损和生理受限,发生植物病害(Alexander&Holt,1998)。其中,病原真菌是植物病原生物中最重要的类群,植物真菌病害的数量占据了植物全部病害总量的80%左右。卵菌也是一类重要的病原生物,其形态与真菌具有一定的相似性(如丝状结构等),但其系统发育关系与原生生物界的金褐藻等类群更为接近(许志刚,2009)。疫霉属(Phytophthora)和腐霉属(Pythium)的卵菌往往能够侵染植物的根系,引起马铃薯晚疫病和大豆疫霉病等多种全株性植物病害。而霜霉属(Peronospora)的多种卵菌则可能会侵染植物叶片引起霜霉病。考虑到病原卵菌与真菌在引起植物病害时的诸多相同点,且在植物病理学中往往把真菌和卵菌统称为“菌物”,并经常予以同时论述,故本文将病原真菌与卵菌合并在一起进行相关论述。从宿主植物角度而言,发生植物病害的病株往往会产生光合效率降低、生长速率变慢、竞争能力减弱、死亡率增加等一系列后果(李彦忠和南志标,2015);同时,病株也可能会将病原真菌/卵菌传播给邻近的易感植株(Liu et al,2019)。这种营养级间的相互作用可能会引起包括个体水平适合度的降低、种群水平多度的波动、种间竞争格局的改变,乃至群落水平的动态变化在内的连锁反应(Fisher et al,2012;Bever et al,2015)。早在20世纪70年代初,病原真菌/卵菌就受到了群落生态学家的关注(Janzen,1970)。在(亚)热带森林中经常得到验证的Janzen-Connell假说(Janzen,1970;Connell,1971)和在农业实践中积累有广泛证据的植物土壤负反馈机制(Bever 1994;Mills&Bever,1998),证实了病原真菌/卵菌能够驱动同种负密度制约效应从而促进物种共存(Mordecai,2011;陈焘和南志标,2015;戴冬等,202