食源性致病细菌在土壤中的生存策略及其治理方式_杨埔.pdf

农业环境科学学报Journal of AgroEnvironment Science2022，41（12）:2694-27042022年12月杨埔，鞠峰，张丽珍.食源性致病细菌在土壤中的生存策略及其治理方式J.农业环境科学学报,2022,41（12）：2694-2704.YANG P,JU F,ZHANG L Z.Survival and decontamination strategies of food-borne bacterial pathogens in soilJ.Journal of Agro-Environment Science,2022,41（12）：2694-2704.开放科学OSID食源性致病细菌在土壤中的生存策略及其治理方式杨埔1，鞠峰2，张丽珍1*（1.山西大学生命科学学院，太原 030006；2.西湖大学工学院浙江省海岸带环境与资源研究重点实验室，杭州 310024）收稿日期：2022-10-10录用日期：2022-12-02作者简介：杨埔（1987），男，山西太原人，博士，讲师，主要从事土壤微生物生态学研究。E-mail：*通信作者：张丽珍E-mail：基金项目：国家自然科学基金青年科学基金项目（32101384）；山西省基础研究计划青年科学研究项目（20210302124150）；山西省高等学校科技创新项目（2019L0104）Project supported：Young Scientists Fund of the National Natural Science Foundation of China（32101384）；Young Scientists Fund of the FundamentalResearch Program of Shanxi Province,China（20210302124150）；Scientific and Technological Innovation Programs of Higher EducationInstitutions in Shanxi Province,China（2019L0104）摘要：土壤健康，特别是农业土壤的健康，与食品安全密切相关。然而，目前在土壤中已检出了大肠杆菌、肠沙门氏菌、单核增生李斯特氏菌等食源性致病细菌。某些食源性致病细菌能适应土壤中生物与非生物环境并可长期存活，其毒力基因与抗生素抗性基因可能会通过食物链传播，从而给土壤环境生物安全与消费者健康带来风险。本文综述了土壤中食源性致病细菌的主要来源及其生存策略，并介绍了源头治理和原位修复的方法。在此基础上，对土壤中食源性致病细菌治理的技术策略进行了展望，并从改善土壤化学环境和物理环境、切断传播途径、生物防治等方面讨论了未来研究重点关注的方向，以期为保障土壤健康和食品安全提供新思路。关键词：土壤健康；食源性致病细菌；抗生素抗性；生物膜；微塑料中图分类号：X53；TS201.3文献标志码：A文章编号：1672-2043（2022）12-2694-11doi:10.11654/jaes.2022-1002黏附与形成生物膜代谢调整杨埔，等：食源性致病细菌在土壤中的生存策略及其治理方式2022年12月食源性致病菌是一类可以引起食品腐败变质，并导致食源性疾病的微生物，主要包括细菌、真菌、病毒和寄生虫1。食源性致病菌是目前食源性疾病的主要诱因，其中由细菌引起的疾病占到了2/31。这些食源性致病细菌会产生毒素，引起恶心、呕吐、腹痛、肠道功能菌群紊乱、腹泻、便血、败血症、菌血症等，甚至导致死亡，从而带来严重的健康风险2-3。动物及动物来源的食品，如肉制品、乳制品、蛋制品等，被认为是食源性致病细菌传播进入人体的主要途径1-2，另外，食源性致病细菌还存在于新鲜水果、蔬菜、饮用水、果汁等食品，以及土壤、空气等环境和动物粪便中，从而直接或间接通过食物链传播进入人体2，4-6。作为一种重要的自然资源，土壤为人类活动提供了物理环境，为植物的生长提供了各种养分7。土壤中含有丰富的微生物资源，这些微生物参与了生物地球化学循环和土壤污染的生物修复，并且为人类提供了丰富的代谢物，如各种抗生素8-10。然而，由土壤微生物引起的人类疾病时有发生。一些土壤微生物会对人体健康造成伤害，导致球孢子菌病、真菌性脑膜炎等疾病；而一些食源性致病菌也可以在土壤中存活，并黏附到植物表面，进而通过食物链传播11-12。目前，在城市土壤、农田土壤以及森林土壤中均发现了食源性致病细菌，且城市土壤中的食源性致病细菌浓度显著高于其他两种土壤13。土壤中含有包括单核增生李斯特氏菌（Listeria monocytogenes）、肠沙门氏菌（Salmonella enterica）、大肠杆菌（Escherichiacoli）、空肠弯曲杆菌（Campylobacter jejuni）、肉毒梭菌（Clostridium botulinum）在内的多种食源性致病细菌12，14及其相关的毒力基因15。不仅在土壤表层，甚至在3 m的深层土壤中也发现有食源性致病细菌16。这些土壤中的食源性致病细菌可以通过直接接触传播到人体，也可以黏附到植物表面后进入植物内部17-18，或通过下雨溅起的水珠19、带菌灰尘20等方式到达植物地上部分，并随着这些农产品一起流入市场，造成疾病的暴发，危害人类健康。另外，土壤中的食源性致病细菌还可以进入地下水21，通过饮用水系统危害人体健康。随着“大健康”（One Health）概念的提出，土壤健康，特别是土壤中食源性致病细菌的治理，也成为了一个亟待研究的全球性课题12。1土壤中食源性致病细菌的主要来源施用粪肥、灌溉等人类生产活动过程和降水等自然过程可以将动物粪便、水体、空气中的食源性致病细菌带入到土壤中，从而对环境生物安全及人体健康构成威胁。施用粪肥能为植物的生长提供营养（如氮、磷、钾元素），增加土壤中的碳含量，中和酸性土壤，进而提高作物产量5。但人体肠道和动物肠道中含有大量的食源性致病细菌，这些食源性致病细菌会进入粪便，并通过施用粪肥直接进入土壤，或通过堆肥产品5间接进入土壤。食源性致病细菌在粪肥中的赋存情况不仅与来源有关，也与存放方式、禽畜年龄、饲料、季节等因素有关5，22。食源性致病细菌在粪便中的存活率具有菌种间差异，如：大肠杆菌和空肠弯曲杆菌的含量随存放时间的延长而降低，而单核增生李斯特氏菌的含量则比较稳定23；某些食源性致病细菌Survival and decontamination strategies of food-borne bacterial pathogens in soilYANG Pu1,JU Feng2,ZHANG Lizhen1*（1.School of Life Science,Shanxi University,Taiyuan 030006,China;2.Key Laboratory of Coastal Environment and Resources ofZhejiang Province,School of Engineering,Westlake University,Hangzhou 310024,China）Abstract：Soil health,particularly agricultural soil health,is closely related to food safety.However,several food-borne bacterialpathogens,such as Escherichia coli,Salmonella enterica,and Listeria monocytogenes,have been detected in soil.Some bacterial pathogenshave adapted to various biotic and abiotic environments to improve their survival in soil.Their virulence genes and antibiotic resistancegenes may be transmitted via the food supply system,creating risks for both soil environmental biosafety and consumer health.In thisreview,we focused on the sources of food-borne bacterial pathogens in soil,factors that influence their survival,and decontaminationtechnologies including source disinfestation and in situ remediation.Future studies are needed to evaluate pathogen decontaminationtechnologies and strategies.Research directions are discussed from the perspectives of improving the soil s chemical and physicalenvironment,transmission blocking,and biocontrol to promote the development of methods for maintaining soil health and protecting foodsafety.Keywords：soil health;food-borne bacterial pathogen;antibiotic resistance;biofilm;microplastic2695农业环境科学学报第41卷第12期在粪便中可存活5周以上24。因此，施用粪肥引起的食源性致病细菌感染时有发生25。尽管堆肥过程中会经历70 以上的高温，但是在堆肥产品中依然能检测到残留的食源性致病细菌26。特别是在自然堆肥过程中，中心温度很高，但表面温度依然较低，这些食源性致病细菌仍然可以存活下来，然后进入农田土壤。另外，动物粪便中含有大量的抗生素及抗性基因27，因此，动物粪便来源的有机肥产品可能成为抗生素污染和超级细菌的来源之一。灌溉是农业生产中必不可少的环节。随着人口的增长，粮食需求越来越大，随之而来的是农业用水量的快速增长。灌溉用水的来源广泛，湖泊、河流、水库和地下水是常见水源28。近年来，由于缺水问题，污水经处理之后获得的再生水也被回用于农田，即再生水灌溉29。然而，这些灌溉水源中常含有食源性致病细菌28，30-32。在室温条件下，大肠杆菌可以在河水中存活60 d，沙门氏菌可以存活90 d，而在低温条件下能存活更长时间33。水体中的食源性致病细菌可以通过灌溉污染蔬菜，特别是贴地蔬菜，如生菜34-35，而喷灌则可以将食源性致病细菌直接喷洒到植物地上部分36。食源性致病细菌在植物地上部分的存活时间可达20 d以上37，给食物供应链相关人员和消费者带来了潜在风险。空气污染也是土壤中食源性致病细菌的重要来源。空气中不仅含有PM2.5、PM10等颗粒物，二氧化硫（SO2）等有害气体，而且还存在有大量的食源性致病细菌6。空气中的食源性致病细菌主要来源于某些环境，如鸡舍等养殖场、垃圾填埋场、医院38-39等，其可以通过降水进入土壤和水系40，或通过风力传播到周围的环境中41。近年来新冠疫情的暴发，使食源性致病细菌在空气中的传播也受到了广泛关注。食源性致病细菌通过上述途径进入土壤环境后的存活率差异较大。通过灌溉进入土壤的大肠杆菌能存活18 d以上42，将污染牛粪添加到土壤，其中的大肠杆菌可以在土壤中存活 5670 d25，43，沙门氏菌在土壤中可以存活7577 d24，43。而在种植有