昆虫病原真菌在害虫防治中对天敌生物的影响研究进展_严森.pdf

39(1)221-230 中国生物防治学报 Chinese Journal of Biological Control 2023 年 2 月 收稿日期：2021-12-20 基金项目：国家现代农业产业技术体系（CARS-23-C06）；国家重点研发计划（2016YFD0201002）；贵州省普通本科高等学校服务农村产业革命战略行动计划项目（黔教合 KY 字-2018-093）作者简介：严森，硕士研究生，E-mail：；*通信作者，副研究员，E-mail：。DOI:10.16409/ki.2095-039x.2022.01.014 昆虫病原真菌在害虫防治中对天敌生物的影响研究进展 严 森1，任小云2，王登杰3，张 烨4，张治科5，郭继元6，王海鸿1，雷仲仁1，吴圣勇1*（1.中国农业科学院植物保护研究所/植物病虫害生物学国家重点实验室，北京 100193；2.浙江省农业科学院植物保护与微生物研究所/农产品质量安全危害因子与风险防控国家重点实验室，杭州 310021；3.四川省绵阳市农业科学研究院，绵阳 621000；4.山西农业大学植物保护学院，太原 030031；5.宁夏农林科学院植物保护研究所，银川 750002；6.茅台学院资源环境系，遵义 564507）摘要：昆虫病原真菌是一类重要的微生物杀虫剂，广泛应用于农林害虫的生物防治。由于寄主范围广和主动侵染的特点，昆虫病原真菌在侵染、致死靶标害虫的同时，对包括天敌昆虫在内的非靶标节肢动物等会产生潜在的致病或亚致死风险。本文总结了昆虫病原真菌在害虫防治中的研究进展及对天敌生物的影响，并展望了昆虫病原真菌作为极具潜力的生物农药与天敌生物联合防治害虫的未来发展方向。关 键 词：昆虫病原真菌;害虫防治;天敌生物;致病风险;协同应用 中图分类号：S476 文献标识码：A 文章编号：1005-9261(2023)01-0221-10 The Research Progress on the Effects of Entomopathogenic Fungi on Natural Enemies YAN Sen1,REN Xiaoyun2,WANG Dengjie3,ZHANG Ye4,ZHANG Zhike5,GUO Jiyuan6,WANG Haihong1,LEI Zhongren1,WU Shengyong1*(1.State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests/Institute of Plant Protection,Chinese Academy of Agricultural Sciences,Beijing 100193,China;2.State Key Laboratory for Managing Biotic and Chemical Treats to the Quality and Safety of Agroproducts/Institute of Plant Protection and Microbiology,Zhejiang Academy of Agricultural Sciences,Hangzhou 310021,China;3.Mianyang Academy of Agricultural Sciences in Sichuan Province,Mianyang 621000,China;4.College of Plant Protection,Shanxi Agricultural University,Taiyuan 030031,China;5.Institute of Plant Protection,Ningxia Academy of Agriculture and Forestry Sciences,Yinchuan 750002,China;6.Department of Resources and Environment,Moutai Institute,Zunyi 564507,China)Abstract:Entomopathogenic fungi,the important microbial insecticides,have been widely used in biological control of agricultural and forestry pests.Because of the wide range of hosts and active infection,entomopathogens,when infecting or killing the target pests,may have potential pathogenic or sublethal risks to non-target arthropods including insect natural enemies.In this paper,we summarized the progress in application of entomopathogens for pest control and the negative effects of entomopathogens on natural enemies,and provided perspectives on the future development direction of combined application of the high potential entomopathogenic fungi pesticides and natural enemy organisms in pest management.Key words:entomopathogenic fungi;pest control;insect natural enemies;risk;synergetic application 昆虫病原真菌是一类侵入昆虫体内使昆虫产生疾病的微生物杀虫剂，在害虫生物防治中具有重要作用1。昆虫病原真菌的主要应用方式是将具有杀虫活性的孢子溶于溶剂中，喷施在被害虫为害的作物叶片上2，或者以颗粒剂形式直接施用在土壤中3，真菌孢子接触并侵染虫体后，通过机械压力和水解酶的共同作用下穿透寄主体壁、消耗营养、破坏体内结构并分泌次生代谢物，导致虫体死亡4。与化学农药相比，昆虫222 中 国 生 物 防 治 学 报 第 39 卷 病原真菌具有生态友好、不易产生抗性及可传播扩散的优点，在环境条件适宜时，还可造成昆虫真菌病害流行，可作为害虫管理的生物防治资源，进而减少化学杀虫剂的使用5。由于昆虫病原真菌寄主范围广，在侵染靶标害虫的同时，对有益天敌等非靶标生物也具有潜在的致病和亚致死风险6。微生物杀虫剂等害虫防治技术与非靶标节肢动物，尤其与天敌昆虫是否具有兼容性是衡量害虫综合治理（IPM）能否成功实施的重要依据7,8。从多天敌（Multiple natural enemies）联合应用的角度出发，天敌（捕食性天敌、寄生性天敌、生防菌）间的资源竞争和集团内捕食（IGP）是非常普遍的现象，也是影响天敌间协同增效的重要因素8。因此，通过深入研究和了解天敌间互作关系，尤其是昆虫病原真菌对天敌生物的影响，对制定有效的生物防治策略，实现害虫可持续治理具有重要意义。本文总结了国内外关于昆虫病原真菌防治害虫的应用现状及对捕食性和寄生性天敌昆虫的直接和间接影响，探讨了针对昆虫病原真菌与天敌昆虫二者协同的 IPM 应用策略。1 昆虫病原真菌在害虫防治中的应用 1.1 昆虫病原真菌产品及主要种类 昆虫病原真菌资源丰富，对农林害虫具有良好的防治效果，被世界上许多国家视为 IPM 中重要的组成部分9。据不完全统计，全球记载的昆虫病原真菌约 100 属 1000 多种，主要集中在子囊菌门、接合菌门、半知菌门、卵菌门和壶菌门中10,11。其中 750 多种真菌对昆虫具有致病性12，且至少有 12 种真菌被开发成 170 多种产品13。研究和应用最多的是白僵菌属 Beauveria spp.、绿僵菌属 Metarhizium spp.、棒束孢属 Isaria spp.和拟青霉属 Pacilomyces spp.14。国外登记注册的真菌生物农药产品，如球孢白僵菌（商品名为 Mycotrol）15和金龟子绿僵菌（商品名为 Green Guard）16等，均广泛应用在田间害虫防治中。目前，国内已登记的昆虫病原真菌集中在球孢白僵菌 Beauveria bassiana、金龟子绿僵菌 Metarhizium anisopliae、淡紫拟青霉 Paecilomyces lilacinus 和厚垣轮枝孢菌 Verticillium chlamydosporium（表 1）。此外，布氏白僵菌 B.brongniartii17、黄绿绿僵菌 M.flavoviride18、粉质拟青霉 P.farinosus19、玫烟色拟青霉 P.fumosoroseus20、玫烟色棒束孢 I.fumosorosea21、蜡蚧轮枝菌 Verticillium lecanii22、座壳孢菌Aschersonia spp.23、灯蛾虫霉 Entomophaga aulicae24、莱氏野村菌 Nomuraea rileyi25等昆虫病原真菌也被广泛应用于害虫防治中。1.2 昆虫病原真菌对害虫的防治效果 据国外地区报道，使用球孢白僵菌防治苹小食心虫 Grapholitha inopinata、玉米螟、甜菜象甲Bothynoderes punctiventris26、柑橘木虱 Diaphorina citri27、家蝇 Musca domestica28、甜菜夜蛾 Spodoptera exigua29和棉铃虫 Helicoverpa armigera30，防治率均在 80%以上。使用金龟子绿僵菌来防治澳洲疫蝗Chortoicetes terminifera31、云杉八齿小蠹 Ips typographus32和黑豆蚜虫 Aphis craccivora33，致死率均在 70%以上，均具有良好的防治效果。除使用球孢白僵菌和金龟子绿僵菌防治害虫外，其他昆虫病原真菌也被应用在害虫防治中。例如，在巴拉圭，使用布氏绿僵菌用来防治斜纹夜蛾 Spodoptera litura34；在巴基斯坦，使用玫烟色棒束孢防治玉米粘虫 Mythimna separata35；在美国，使用淡紫拟青霉防治棉蚜 Aphis gossypii36；在意大利，使用蜡蚧轮枝菌抑制田间豇豆蚜虫种群37，均取得较好的防治效果。我国自 20 世纪 50 年代开始利用球孢白僵菌防治甘薯象甲 Cylas formicarius，之后对昆虫病原真菌防治害虫开始了大量的研究和应用38。近年来，利用球孢白僵菌防治马尾松毛虫Dendrolimus punctatus 39、亚洲玉米螟 Ostrinia furnacalis 40、二斑叶螨 Tetranychus cinnabarinus41、烟粉虱42、葱蝇 Delia antigua43、西花蓟马 Frankliniella occidentalis44和马铃薯甲虫 Leptinotarsa decemlineata45等农林害虫均取得了良好的防治效果。除此之外，许多学者对金龟子绿僵菌、蜡蚧轮枝菌、玫烟色拟青霉菌等其他昆虫病原真菌也进行了大量的田间试验和害虫致病力评价。例如，金龟子绿僵菌对草地贪夜蛾 Spodoptera frugiperda、东亚飞蝗 Locusta migratoria manilensis、稻飞虱 Rice planthoppe、稻纵卷叶螟 C.medinalis 和二化螟 C.suppressalis 的防效超过 68%46-48。蜡蚧轮枝菌对扶桑绵粉蚧 Phenacoccus solenopsis 和烟粉